Инициаторами строительства храма преподобных Афанасия и Феодосия Череповецких в городе Череповце выступили горожане. Активная работа по проектированию и возведению началась после того, как инициативу горожан поддержала компания «ФосАгро».
Благословение на воплощение в жизнь эскизного проекта храмового комплекса череповецкого архитектора Игоря Орлова дал Святейший Патриарх Московский и всея Руси Кирилл.
Место для строительства храма (Макаринская роща в Заречье, между улицей командарма Белова и рекой Шексна) было определено в 2006 году.
8 октября 2006 г. состоялось освящение креста на месте строительства храма.
В 2012 году собор был построен и стал первым храмом, посвященным преподобным Афанасию и Феодосию Череповецким.
30 мая 2009 г. состоялась закладка камня в строительство храма. Перед закладкой первого камня архиепископ Вологодский и Великоустюжский Максимилиан совершил чин освящения нового строительства.
3 ноября 2011 г. был освящен престол в честь преподобных Афанасия и Феодосия Череповецких в нижнем храме.
26 мая 2012 г. был освящен престол в честь Благовещения Пресвятой Богородицы и храм преподобных Афанасия и Феодосия Череповецких. Чин освящения совершил управляющий делами Московской Патриархии митрополит Саранский и Мордовский Варсонофий и архиепископ Вологодский и Великоустюжский Максимилиан.
5 февраля 2015 г. указом Святейшего Патриарха Московского и всея Руси Кириллом (№У-01/9 от 5 февраля 2015 г.) храму преподобных Афанасия и Феодосия Череповецких г. Череповца был присвоен статус кафедрального собора.
На территории храмового комплекса находится колокольня, дом причта, здание воскресной школы, административное здание и хозяйственные помещения. Нижний храм собора освящен в честь покровителей Череповца преподобных Афанасия и Феодосия, верхний храм — в честь Благовещения Пресвятой Богородицы. Храмовый комплекс органично вписан в рельеф высокого правого берега реки Шексны.
С 2016 г. по 2017 г. в верхнем храме проводились работы по росписи храма. Их выполнили московские художники из Стенописной артели «Радость». Стиль росписи тесно перекликается с лучшими образцами росписи церквей и монастырей Русского Севера, образцом которых служат фрески мастера Дионисия в Ферапонтовом монастыре. Площадь росписи составила более 1700 кв. м.
16 июня 2018 года, в канун празднества в Вологде всем преподобным отцам Вологодским (переходящее празднование в Неделю 3-ю по Пятидесятнице), Святейший Патриарх Московский и всея Руси Кирилл посетил кафедральный собор преподобных Афанасия и Феодосия Череповецких и совершил Божественную литургию на площади перед храмом.